Ecología de la reproducción y dispersión del Pehuén (Araucaria araucana), aportes para la conservación de sus bosques

Abstract

La pérdida y degradación de bosques se intensifican por el aumento de incendios, la sobreexplotación y el cambio climático. Entre los ecosistemas más amenazados están aquellos dominados por especies longevas, cuya regeneración es lenta y sensible a cambios rápidos. La persistencia y recuperación de estos bosques depende de la continuidad de procesos que sostienen la regeneración, como la reproducción sexual, disponibilidad de árboles semilleros, dispersión, germinación y supervivencia de plántulas o renovales. Estos procesos están modulados por factores ambientales y biológicos. En climas estacionales, la reproducción suele depender del régimen climático, que determina la cronología del desarrollo reproductivo. En especies dioicas, los sexos pueden diferir en sensibilidad al estrés climático, generando sesgos en las proporciones sexuales de la población que afectan la abundancia de árboles semilleros. Por otro lado, la dispersión a medias y largas distancias, necesaria para la expansión y recolonización del bosque, es limitada en especies de semillas grandes y depende de animales capaces de transportarlas. La supervivencia en sitios disturbados es un desafío para plántulas poco tolerantes a sequía y estrés, y requiere micrositios con condiciones más favorables, como los provistos por vegetación nodriza. Comprender cómo funcionan los procesos de regeneración y qué factores los condicionan resulta clave para identificar amenazas actuales y potenciales, y orientar acciones de conservación. En el norte de la Patagonia, los bosques templados dominados por Araucaria araucana, una especie longeva, dioica y de semillas grandes, enfrentan estas amenazas. El objetivo de esta tesis es estudiar el ciclo de regeneración de los bosques del Pehuén, abordando los procesos de formación de semillas, disponibilidad, dispersión, germinación y supervivencia de plantines, para aportar información relevante para la conservación de bosques degradados por los impactos del cambio global.

En el primer capítulo estudié la formación de semillas del Pehuén con técnicas anatómicas, para conocer su ciclo reproductivo y adaptaciones al clima templado. A partir de la colección, fijado e histología de óvulos describí por primera vez el ciclo reproductivo femenino completo del Pehuén, desde el surgimiento de óvulos hasta la fertilización y ontogenia embrional. Encontré que el desarrollo del óvulo sigue una secuencia conservada en Araucariaceae. No obstante, el Pehuén presentó particularidades en su tiempo de desarrollo: ciclo más corto, desarrollo gametofítico más rápido y polinización en etapa más avanzada. Estos rasgos sugieren una estrategia de adaptación a la estacionalidad, optimizando recursos y sincronizando su ciclo con condiciones favorables de temperatura.

En el segundo capítulo estudié la presencia y proporción de árboles femeninos y masculinos a distintas escalas y la relación de esta proporción con la tolerancia diferencial de los sexos a distintas variables climáticas. Realicé muestreos en dos poblaciones de Pehuén del Parque Nacional Lanín. Mediante transectas cuantifiqué las proporciones de sexos a nivel de parches y poblaciones, y sumé información bibliográfica proveniente de otras poblaciones para ampliar el análisis a escala regional. Utilicé bases de datos climáticos para relacionar la proporción de sexos observada y las condiciones climáticas. Los resultados mostraron un sesgo hacia una mayor proporción de árboles masculinos, tanto local como regionalmente, el cual estaría relacionado con una mayor heterogeneidad térmica y temperatura media. Esta evidencia advierte sobre una proporción no equilibrada, con una menor abundancia de árboles femeninos semilleros, situación que podría intensificarse con el cambio climático, comprometiendo la regeneración futura del bosque.

En el tercer capítulo analicé el rol de dos especies de aves del bosque andino-patagónico que serían importantes en la dispersión de semillas de Pehuén a media y larga distancia por estomatocoria, la cachaña (Enicognathus ferrugineus) y el tordo (Curaeus curaeus). Ambas especies a su vez son consumidoras de las semillas. Mediante observaciones focales de estas aves durante dos años en poblaciones del Parque Nacional Lanín, registré eventos de alimentación, transporte, distancia y liberación de semillas de Pehuén. Luego los relacioné con la ocurrencia de disturbios naturales durante la alimentación, el tamaño de bandada y la disponibilidad de recursos. Los resultados mostraron que estas dos aves presentan estrategias contrastantes y complementarias: las cachañas aumentaron el transporte de semillas frente a disturbios y liberaron semillas en vuelo; mientras los tordos mostraron mayor transporte de semillas en ausencia de disturbios, mayor dispersión en bandadas numerosas y una baja liberación de semillas. Ambas especies dispersaron semillas de Pehuén a media y larga distancia con capacidad germinativa, pero la alta depredación y la baja germinación en campo limitaron su efectividad. Estos factores se podrían potenciar en bosques afectados por incendios, donde la dispersión natural sería menos eficiente y se requeriría de acciones de restauración activa.

En el cuarto capítulo evalué los factores que determinan la supervivencia temprana de plantines de Pehuén utilizados en la restauración activa mediante reforestaciones en bosques incendiados del Parque Nacional Lanín. Registré al año la supervivencia y desecación de los plantines en tres reforestaciones, y caractericé su tamaño inicial y la presencia y características de la vegetación acompañante, considerando cobertura, distancia, orientación e identidad. La supervivencia fue mayor en plantines pequeños y en micrositios con vegetación, especialmente en vegetación nodriza de alta cobertura, próxima y orientada al noroeste, siendo las nodrizas vivas más beneficiosas que legados muertos. Estos resultados son de gran valor para ser incorporados en prácticas de reforestación, aportando criterios basados en evidencia para mejorar la supervivencia de los plantines y el éxito de estas acciones de restauración.

En síntesis, los resultados de esta tesis muestran que la regeneración de los bosques de Pehuén está influenciada tanto por el clima como por las interacciones biológicas. El clima modula la fenología del desarrollo y la segregación espacial de sexos en los árboles adultos, afectando la formación de semillas. Las interacciones ecológicas en los bosques de Pehuén influyen en los procesos de regeneración de la especie, desde la dispersión y supervivencia de las semillas, su germinación, hasta la supervivencia de los plantines. Estas incluyen interacciones del Pehuén con la cachaña y el tordo como dispersores, con las especies nativas y exóticas (mamíferos exóticos invasores y ganado doméstico) que depredan sus semillas, y con plantas rebrotantes o pioneras post-fuego que actúan como facilitadoras durante la reforestación. La descripción del ciclo reproductivo y la identificación de la fenología del desarrollo me permitieron comprender los límites y oportunidades de la producción de semillas. El sesgo sexual evidencia una reducción del tamaño efectivo de los bosques y sugiere que la regeneración puede verse aún más comprometida bajo condiciones climáticas futuras. La dispersión mediada por aves depende de situaciones contextuales y del comportamiento especie-específico, y aunque es potencialmente efectiva, está limitada en bosques degradados o incendiados. La plantación de plantines pequeños en micrositios con vegetación nodriza demuestra ser eficaz para la reforestación de bosques incendiados. En conjunto, los resultados resaltan la necesidad de integrar conocimientos sobre reproducción, dispersión y supervivencia para orientar acciones de conservación y restauración frente al cambio climático, fortaleciendo la persistencia de los bosques de una especie emblemática y muy amenazada como el Pehuén.

The loss and degradation of forests are intensified by increasing wildfires, overexploitation, and climate change. Among the most threatened ecosystems are those dominated by long-lived species, whose regeneration is slow and highly sensitive to rapid environmental changes. The persistence and recovery of these forests depend on the continuity of processes that sustain regeneration, including sexual reproduction, availability of seed-producing trees, seed dispersal, germination, and seedling survival. These processes are influenced by both environmental and biological factors. In seasonal climates, reproduction is typically climate-dependent, which determines the timing of reproductive development. In dioecious species, males and females can differ in their sensitivity to climatic stress, generating sex ratio biases that affect the abundance of seed-producing trees. Moreover, medium- and long-distance dispersal, necessary for forest expansion and recolonization, is limited in large-seeded species and relies on animals capable of transporting seeds. Survival in disturbed sites poses a challenge for drought- and stress-sensitive seedlings and requires favorable microsites, such as those provided by nurse plants. Understanding how regeneration processes operate and which factors influence them is crucial to identify current and potential threats and guide conservation actions. In northern Patagonia, temperate forests dominated by Araucaria araucana, a long-lived, dioecious, and large-seeded species, face these threats. The aim of this thesis is to study the regeneration cycle of Pehuén forests, addressing seed formation, availability, dispersal, germination, and seedling survival, to provide relevant information for the conservation of forests degraded by global change.

In the first chapter, I studied seed formation in Pehuén using anatomical techniques to understand its reproductive cycle and adaptations to temperate climates. Through ovule collection, fixation, and histology, I described for the first time the complete female reproductive cycle of Pehuén, from ovule emergence to fertilization and embryonic development. Ovule development follows a conserved sequence in Araucariaceae, yet Pehuén shows particularities in its developmental timing: a shorter cycle, faster gametophytic development, and pollination at a more advanced stage. These traits suggest an adaptation strategy to seasonality, optimizing resources and synchronizing the cycle with favorable conditions.

In the second chapter, I examined the presence and proportion of female and male trees at multiple scales and their relationship with differential climatic sensitivity of the sexes. Sampling in two Pehuén populations in Lanín National Park allowed quantification of sex ratios at patch and population levels. Additional data from other populations were incorporated to expand the analysis to a regional scale. Climatic databases were used to relate observed sex ratios to environmental conditions. Results showed a bias toward a higher proportion of male trees, both locally and regionally, associated with greater thermal heterogeneity and mean temperature. This evidence highlights an unbalanced ratio with fewer seed-producing females, a situation that could be exacerbated by climate change and compromise future forest regeneration.

The third chapter analyzed the role of two Andean-Patagonian forest bird species, the Austral Parakeet (Enicognathus ferrugineus) and the Austral Blackbird (Curaeus curaeus), as potential medium- and long-distance seed dispersers of Pehuén via stomatocory, while also acting as seed consumers. Two years of focal observations recorded feeding, transport, dispersal distance, and seed deposition events, which were related to disturbance, flock size, and resource availability. The results revealed contrasting but complementary strategies: parakeets increased seed transport under disturbance and released seeds in flight, while blackbirds dispersed seeds more in undisturbed areas, with larger flocks, but released fewer seeds. Both species dispersed seeds over medium and long distances with germination potential, yet high predation and low field germination limited their effectiveness. Burned forests, where natural dispersal is even less effective, require active restoration.

In the fourth chapter, I evaluated factors determining early seedling survival of Pehuén used in restoration of burned forests in Lanín National Park. One-year survival and desiccation were recorded in three reforested sites, considering initial seedling size and characteristics of surrounding vegetation acting as nurse plants (coverage, distance, orientation, and identity). Survival was higher in small seedlings and microsites with vegetation, particularly under nurse plants with high coverage, nearby, and northwest-oriented, with living nurse plants more beneficial than dead legacies. These findings provide evidence-based guidance for improving seedling survival and restoration success.

In summary, this thesis demonstrates that Pehuén forest regeneration is influenced by both climate and biological interactions. Climate modulates developmental phenology and spatial segregation of adult tree sexes, affecting seed formation. Ecological interactions with parakeets and blackbirds as dispersers, native and introduced seed predators, and nurse plants during reforestation influence seed dispersal, germination, and seedling survival. The reproductive cycle description and phenology identification clarify the limits and opportunities for seed production. Sex ratio bias reduces effective forest size, suggesting that regeneration may be further compromised under future climate conditions. Bird-mediated dispersal is context- and species-dependent, potentially effective but limited in degraded or burned forests. Reforestation with small seedlings in microsites with nurse vegetation is effective for burned forest restoration. Overall, the results highlight the need to integrate knowledge of reproduction, dispersal, and survival to guide conservation and restoration actions under climate change, supporting the persistence of an emblematic and highly threatened species such as the Pehuén.