Evaluación de la naturalización de especies exóticas de fruto carnoso desde el marco teórico del ensamblaje de las comunidades

Abstract

Las invasiones biológicas constituyen una de las principales amenazas para la biodiversidad a nivel global. El proceso de invasión incluye el transporte, introducción, establecimiento y propagación de las especies. Las especies exóticas que establecen poblaciones autosustentables sin expandirse más allá del área de introducción, se consideran naturalizadas. El éxito en la naturalización depende en gran medida del reclutamiento de nuevos individuos. Durante este proceso las especies deben superar los filtros bióticos y abióticos que impone la comunidad receptora, desde que los frutos están en la copa hasta la supervivencia de plántulas. Comprender los mecanismos que favorecen o impiden la naturalización permite desarrollar estrategias de manejo temprano para prevenir invasiones. En este trabajo analizamos cómo reclutan y se integran las especies exóticas de fruto carnoso en la comunidad del bosque templado andino-patagónico. Cuantificamos, a escala de comunidad, el efecto de filtros tempranos del reclutamiento (depredación pre-dispersiva, frugivoría, depredación post-dispersiva, y supervivencia de plántulas) sobre la representación de las especies. Además, analizamos cómo la probabilidad de éxito en las diferentes etapas depende de los rasgos funcionales de las plantas. En el contexto de las invasiones, evaluamos si tener rasgos diferentes a los de la comunidad receptora confiere ventajas durante el reclutamiento. Observamos que la especie dominante (Aristotelia chilensis) está infrarrepresentada a lo largo de las etapas del reclutamiento, lo que resultó en un aumento de la diversidad de plantas. Encontramos que las respuestas a los filtros bióticos y abióticos dependían, en parte, de los rasgos funcionales de las especies. Algunos rasgos mostraron efectos contrastantes, generando combinaciones de características ventajosas o desfavorables. Entre los rasgos evaluados, el tamaño de la semilla fue el más influyente, afectando la mayoría de las etapas del reclutamiento. En concreto, los depredadores pre-dispersivos se saciaron con los frutos que presentaban mayor peso de semilla; los granívoros prefirieron las semillas nativas más grandes, mientras que las plántulas provenientes de semillas grandes mostraron mayor supervivencia en sitios expuestos. Nuestros resultados muestran que la integración de las especies exóticas está fuertemente afectada por sus rasgos y por las características del entorno. Por ejemplo, Rubus idaeus (frambuesa), al crecer en vecindarios con alta disponibilidad de frutos, experimentó bajas tasas de depredación pre-dispersiva y de frugivoría, lo que resultó en escasa emergencia de plántulas. Las semillas de Prunus cerasus (cerezo), mucho más grandes que las nativas, no fueron consumidas por los roedores de pequeño tamaño de nuestra comunidad. Las plántulas de Sorbus aucuparia (serbal), con hojas delgadas y amplias, reclutaron principalmente en hábitats húmedos, a diferencia del resto de las especies. Evaluar la integración de las especies exóticas en el contexto de la comunidad nos permitió comprender por qué ciertos rasgos funcionales resultan ventajosos en etapas específicas del reclutamiento. Además, seguir el proceso desde el fruto en el árbol hasta la plántula nos permitió identificar las etapas más sensibles a la invasión. Mientras los frutos permanecen en la planta madre, deben atraer a animales frugívoros y evitar a los depredadores. En ambas interacciones, las características de las plantas y del contexto ambiental influyen en la selección de frutos (y semillas) por parte de los animales. Los depredadores pre-dispersivos pueden provocar pérdidas significativas en la cantidad de semillas exóticas disponibles para la dispersión. En contraste, las aves frugívoras generalistas, suelen incorporar rápidamente los frutos de especies exóticas en sus dietas, facilitando su dispersión. Además, transportan las semillas lejos de la planta madre, aumentando la probabilidad de que colonicen nuevos sitios. Dependiendo del balance entre ambas interacciones, las especies exóticas pueden dispersar un gran número de semillas, o sufrir pérdidas significativas mientras los frutos están en la copa. En este sentido, esperábamos que ciertas combinaciones de características de las especies y del ambiente favorecieran la frugivoría y limitaran la depredación. En particular, esperábamos que R. idaeus y P. cerasus, por presentar alta producción de frutos y semillas de mayor peso, fueran más atractivas tanto para depredadores como para aves frugívoras. Por lo tanto, la depredación pre-dispersiva podría actuar como una barrera a la dispersión de sus semillas, mientras que las aves frugívoras tenderían a favorecerla. Una vez dispersadas, las semillas pueden ser consumidas por roedores granívoros generalistas. La granivoría sobre especies exóticas depende tanto de lo atractivas que sean sus semillas (p. ej., tamaño o abundancia), como del contexto ambiental (p. ej., cobertura vegetal). Se esperaba que los roedores prefirieran las semillas grandes de P. cerasus por su mayor recompensa energética, actuando, así como una barrera a la invasión. No obstante, la baja abundancia de semillas exóticas durante la naturalización podría hacerlas menos detectables y, por ende, menos atractivas para los granívoros. Además, en áreas abiertas, donde la actividad de los roedores suele disminuir, P. cerasus podría escapar a la depredación. Finalmente, el reclutamiento, el paso de semilla a plántula establecida, está determinado por el nicho de reclutamiento, definido como el conjunto de condiciones bióticas y abióticas que permiten la germinación y supervivencia, y se relaciona con los rasgos funcionales de las especies. Las diferencias entre especies exóticas y nativas en estos rasgos pueden favorecer el reclutamiento de las exóticas, especialmente en ambientes adversos como las áreas abiertas. Dada la variabilidad interespecífica, se esperaban cambios en la composición de plántulas sobrevivientes respecto a las emergidas. Para las especies exóticas, la probabilidad de supervivencia fue mayor en sitios abiertos, donde las condiciones son más extremas. En conjunto, nuestros resultados sugieren que en el bosque templado andino-patagónico, las especies exóticas con combinaciones de rasgos funcionales distintas a las nativas (p. ej., mayor tamaño de semilla o área foliar específica) tienen más probabilidad de superar los filtros ambientales, establecerse y ocupar nichos vacantes, lo que podría facilitar su avance en el proceso de invasión. En particular, debido al gran tamaño de sus semillas, P. cerasus representa el mayor riesgo de invasión en la comunidad evaluada.

Biological invasions are one of the main threats to global biodiversity. The invasion process includes the transport, introduction, establishment, and spread of species. Exotic species that establish self-sustaining populations without expanding beyond the introduction area are considered naturalized. Success in naturalization largely depends on the recruitment of new individuals. During this process, species must overcome the biotic and abiotic filters imposed by the recipient community, from fruits remaining in the canopy to seedling survival. Understanding the mechanisms that facilitate or hinder naturalization enables the development of early management strategies to prevent invasions. In this thesis, we analyze how fleshy-fruited exotic species recruit and integrate into the temperate Andean Patagonian Forest community. At the community level, we quantify the effect of early recruitment filters (pre-dispersal seed predation, frugivory, post-dispersal seed predation, and seedling survival) on species representation. We also assess how the probability of success at each stage depends on plant functional traits. In the context of invasions, we evaluate whether having traits that differ from those of the recipient community confers advantages during recruitment. We found that the dominant species (Aristotelia chilensis) was underrepresented across recruitment stages, resulting in increased plant diversity. Responses to biotic and abiotic filters were partly dependent on species’ functional traits. Some traits showed contrasting effects, generating advantageous or disadvantageous trait combinations. Among the traits evaluated, seed size was the most influential, affecting most recruitment stages. Specifically, pre-dispersal predators were satiated by fruits with larger seed mass; granivores preferred the larger native seeds; and seedlings from large seeds exhibited greater survival in exposed sites. Our results show that the integration of exotic species is strongly influenced by their traits and by environmental conditions. For instance, Rubus idaeus (raspberry) growing in neighborhoods with high fruit availability experienced low pre-dispersal predation and frugivory rates, resulting in limited seedling emergence. The large seeds of Prunus cerasus (cherry), much larger than those of native species, were not consumed by small-sized rodents in our community. Seedlings of Sorbus aucuparia (rowan), characterized by thin, broad leaves, recruited mainly in moist habitats, in contrast to the other species. Evaluating the integration of exotic species within the community context allowed us to understand why certain functional traits become advantageous at specific recruitment stages. Moreover, tracking the process from fruits in the canopy to seedling establishment enabled us to identify the stages most sensitive to invasion. While fruits remain on the parent plant, they must attract frugivores and avoid predators. In both interactions, plant traits and environmental context shape fruit (and seed) selection by animals. Pre-dispersal predators can cause significant losses in the number of exotic seeds available for dispersal. In contrast, generalist frugivorous birds often rapidly incorporate exotic fruits into their diets, facilitating dispersal. These birds also transport seeds away from the parent plant, increasing the likelihood of colonizing new sites. Depending on the balance of these interactions, exotic species may disperse many seeds or suffer substantial losses while fruits remain in the canopy. We thus expected certain combinations of species traits and environmental factors to favor frugivory while limiting predation. In particular, we predicted that R. idaeus and P. cerasus, due to their high fruit production and heavier seeds, would be especially attractive to both predators and frugivores. Therefore, pre-dispersal predation could act as a barrier to seed dispersal, whereas frugivorous birds might facilitate it. Once seeds are dispersed, they may be consumed by generalist granivorous rodents. Granivory on exotic species depends both on how attractive their seeds are (e.g., size or abundance) and on the environmental context (e.g., vegetation cover). We expected rodents to prefer the large seeds of P. cerasus due to their higher energetic reward, thereby acting as a barrier to invasion. However, the low abundance of exotic seeds during naturalization may make them less detectable and therefore less attractive to granivores. Furthermore, in open areas where rodent activity is typically reduced, P. cerasus may escape predation. Finally, recruitment, the transition from seed to established seedling, is determined by the recruitment niche, defined as the set of biotic and abiotic conditions that allow germination and survival, and is linked to species’ functional traits. Differences between exotic and native species in these traits may favor exotic recruitment, especially in stressful environments such as open areas. Given interspecific variability, we expected differences in the composition of surviving seedlings compared to those that emerged. For exotic species, survival probability was higher in open sites where conditions are more extreme. Overall, our results suggest that in the temperate Andean Patagonian Forest, exotic species with combinations of functional traits that differ from those of native species (e.g., larger seed size or higher specific leaf area) are more likely to overcome environmental filters, establish, and occupy vacant niches, potentially facilitating their advancement along the invasion process. In particular, due to its large seed size, P. cerasus represents the greatest invasion risk within the community studied.