Ecología de la transmisión de Fasciola hepatica en la región andino-patagónica

Abstract

La fasciolosis es una enfermedad infecciosa parasitaria causada principalmente por el trematode Fasciola hepatica, ampliamente distribuido a nivel mundial. Afecta principalmente al ganado causando importantes pérdidas económicas, pero también a animales silvestres y puede infectar a humanos. El ciclo de vida de F. hepatica depende de las condiciones ambientales y meteorológicas dado que involucra etapas de vida libre en la vegetación y el desarrollo dentro de caracoles limneidos de agua dulce. En un escenario de creciente resistencia a los antiparasitarios, dificultades de control a campo y cambio climático, se hace necesaria una comprensión integral de la ecología de la transmisión de F. hepatica. Así, el objetivo de esta tesis fue comprender y modelar la ecología de la transmisión de F. hepatica en un sistema complejo: un área natural protegida con manejo ganadero extensivo y múltiples hospedadores, bajo la hipótesis de que la transmisión del parásito está modulada en gran parte por la heterogeneidad ambiental y el uso del espacio que hacen a través del tiempo, las especies involucradas. El trabajo se desarrolló en un área rural en el valle del río Manso Inferior, dentro del Parque Nacional Nahuel Huapi. Allí mapeamos y caracterizamos los hábitats terrestres y acuáticos compatibles con la transmisión. Caracterizamos las condiciones microambientales que favorecen la presencia y detección de Galba viator, único hospedador intermediario identificado en el área de estudio. La presencia del caracol se relacionó principalmente a micrositios de muy baja profundidad, con presencia de gramíneas, donde se detectaron caracoles del género Biomphalaria y de baja cobertura del dosel arbóreo, a la vez que la temperatura del agua condicionó la detectabilidad. A través de tomas directas de heces y de su recolección del suelo en transectas, evaluamos la prevalencia de F. hepatica en el ganado y la infección en animales silvestres. Hallamos que la infección se encuentra en bovinos, ovinos y especies silvestres, incluyendo a una especie autóctona (Myocastor coypus), conformando un sistema multihospedador. Además, encontramos que la proporción de heces infectadas depositadas cerca de cuerpos de agua varía estacionalmente y por tipo de hábitat terrestre, indicando que la liberación de huevos en áreas de riesgo no es homogénea a lo largo del año. Utilizando cámaras trampa durante 18 meses encontramos que la actividad de los mamíferos hospedadores varía según la estación y el tipo de hábitat terrestre y que los comportamientos observados exponen a los hospedadores a la infección. Esto muestra que la dinámica de la transmisión es regulada en parte por la actividad estacional de los hospedadores definitivos en áreas de riesgo. Por último, Integrando los resultados hallados sobre los hospedadores definitivos interpretamos el rol de las distintas especies de mamíferos dentro de la comunidad de hospedadores. Los resultados de esta tesis demuestran que la transmisión de F. hepatica en la región andino-patagónica está determinada por la disponibilidad y uso estacional de hábitat de los múltiples hospedadores definitivos involucrados en la transmisión, así como por la presencia de microambientes propicios para el desarrollo del caracol intermediario, cuyo establecimiento y detectabilidad están relacionados a la temperatura del agua. Estos resultados resaltan la importancia de integrar información ecológica en estrategias de vigilancia epidemiológica y manejo sanitario, a través de modelos de transmisión que faciliten la colaboración con actores locales y promuevan un enfoque de salud integral para la comunidad y el ecosistema.

Fasciolosis is a parasitic infectious disease caused primarily by the trematode Fasciola hepatica, which has a worldwide distribution. While it mainly affects livestock, leading to significant economic losses, it also infects wild animals and poses a zoonotic risk to humans. The life cycle of F. hepatica depends on environmental and climatic conditions, as it involves free-living stages on vegetation and development within freshwater lymnaeid snails. In the context of increasing anthelmintic resistance, field control challenges, and climate change, a comprehensive understanding of the ecological dynamics of F. hepatica transmission is essential. This study aimed to investigate and model the ecology of F. hepatica transmission in a complex system: a protected natural area with extensive livestock management and multiple host species. We hypothesized that parasite transmission is largely driven by environmental heterogeneity and the spatial use of hosts over time. The study was conducted in a rural area of the Manso Inferior River valley, within Nahuel Huapi National Park, where we mapped and characterized terrestrial and aquatic habitats suitable for transmission. We assessed the microenvironmental conditions affecting the presence and detection of Galba viator, the only intermediate host identified in the study area. Snail presence was primarily associated with shallow microsites with grasses, co-occurrence of Biomphalaria snails, and low tree canopy cover, while water temperature influenced detectability. Through direct fecal sampling and feces collected from transects, we evaluated the prevalence of F. hepatica in livestock and infection in wild mammals. We found that infection was present in cattle, sheep, and wild species, including an endemic rodent (Myocastor coypus), forming a multi-host system. Furthermore, we observed that the proportion of infected feces around water bodies varied seasonally and by habitat type, suggesting that egg release in risk areas is not homogeneous throughout the year. Using camera traps over an 18-month period, we found that the activity of mammalian hosts varied by season and habitat type, with observed behaviors exposing hosts to infection. These findings indicate that transmission dynamics are affected by the seasonal activity of definitive hosts in high-risk areas. Finally, by integrating data on definitive hosts, we interpreted the ecological roles of mammalian species within the host community. Our findings demonstrate that F. hepatica transmission in the Andean-Patagonian region is affected by the seasonal availability and use of habitats by multiple definitive hosts, as well as by the presence of microenvironments favorable for intermediate host development, with snail establishment and detectability being strongly linked to water temperature. These findings highlight the importance of incorporating ecological data into epidemiological monitoring and control efforts, using transmission models to enhance collaboration with local stakeholders and support a One Health approach for both human and environmental health.