Antropización de sistemas naturales: efectos de cambios en la fertilidad del suelo de matorrales sobre especies vegetales autóctonas, sus relaciones simbióticas y servicios ecosistémicos asociados

Abstract

En las últimas décadas los ecosistemas terrestres han sufrido cambios profundos debido a diferentes procesos antrópicos, entre los que destaca la eutrofización: el aumento excesivo de nutrientes como N, P y K. Este fenómeno, causado principalmente por el uso de fertilizantes y la contaminación industrial, altera el equilibrio natural de los ecosistemas. En los bosques, que son clave para la biodiversidad y la regulación climática, la eutrofización del suelo puede tener un gran impacto. Mientras que en el corto plazo estimula el crecimiento de algunas plantas, a largo plazo reduce la diversidad biológica, modifica las interacciones entre especies y afecta servicios ecosistémicos esenciales, como el secuestro de carbono y ciclado de nutrientes. Uno de los impactos más preocupantes de la eutrofización es su efecto sobre los hongos micorrícicos, microorganismos que forman asociaciones simbióticas con las raíces de más del 90% de las plantas. Estas asociaciones son fundamentales para la salud de los bosques, ya que ayudan a las plantas a absorber agua y nutrientes, las protegen contra patógenos y sequías, e incluso influyen en la capacidad del suelo para secuestrar carbono. Se ha visto que aumentos en N o P reducen la diversidad y actividad de estos hongos, pero aún así no es claro el efecto de otros nutrientes menos estudiados, como el K. Aún menos se sabe acerca de qué efectos tienen el aumento conjunto de dos o más de estos nutrientes. Alternativas productivas como la aplicación de fertilizantes orgánicos podrían mitigar los daños asociados a la utilización de fertilizantes inorgánicos, al favorecer la actividad microbiana del suelo y reducir la lixiviación de nutrientes. Sin embargo, su efecto sobre las micorrizas y crecimiento de plantas nativas, especialmente en regiones poco estudiadas como la Patagonia, requiere mayor investigación. En este contexto, el objetivo de esta tesis fue investigar los efectos de la eutrofización del suelo mediante la adición individual y combinada de N, P y K sobre las asociaciones micorrícicas y servicios ecosistémicos en matorrales patagónicos, ecosistemas clave por su biodiversidad y valor socioeconómico. El trabajo combinó experimentos de campo y vivero para evaluar cómo estos nutrientes afectan: (1) la colonización y diversidad de micorrizas arbusculares (MA) en Berberis microphylla y ectomicorrizas (EcM) en Nothofagus antarctica, (2) servicios como la producción de frutos y el ciclado de nutrientes, y (3) la eficacia de fertilizantes orgánicos como alternativa sostenible. Se hipotetizó que la eutrofización favorece el crecimiento vegetal pero reduce las asociaciones micorrícicas, y que los fertilizantes orgánicos minimizan estos impactos negativos. El estudio de campo se realizó en El Foyel (Río Negro) con un diseño factorial de ocho tratamientos (control, N, P K, NP, NK, PK y NPK), mientras que los ensayos en vivero compararon el efecto de fertilizantes orgánicos e inorgánicos en plántulas. Esta aproximación metodológica permitió evaluar simultáneamente las respuestas ecológicas en condiciones naturales y controladas. Los resultados demostraron que la eutrofización afectó significativamente las asociaciones micorrícicas y los servicios ecosistémicos en el matorral En B. microphylla (Capítulo 2), la fertilización con N y P redujo drásticamente la colonización por MA, e incluso por otros hongos endófitos, sin efectos aditivos al combinar nutrientes. Para N. antarctica (Capítulo 3), todos los tratamientos disminuyeron la colonización por EcM, con pérdida notable de diversidad taxonómica (especies como Cenococcum geophilum y Tomentella sp.) y funcional (reducción de hongos melanizados clave para secuestro de carbono y resistencia a sequía), aunque algunas especies (Descolea antarctica, Inocybe spp.) se beneficiaron. En cuanto a los servicios ecosistémicos estudiados (Capítulo 4), la producción de frutos en B. microphylla dependió principalmente de la luz (36.74 kg/ha en dosel abierto), sin un efecto de la fertilización. En términos del impacto de la eutrofización en el ciclado de nutrientes (Capítulo 5), la fertilización mejoró el estado nutricional foliar de N. antarctica (mayor contenido de N, P, K y área foliar específica) y redujo la reabsorción de N durante la senescencia, lo que se traduce en cambios en la química de la hojarasca que cae al suelo, más rica en N. Los experimentos en vivero (Capítulos 6 y 7) revelaron que los fertilizantes orgánicos, aunque también redujeron la micorrización (en menor medida en B. microphylla), promovieron un crecimiento vegetal comparable al de los inorgánicos. En N. antarctica, además, las EcM optimizaron el uso de nutrientes inmovilizados en el fertilizante orgánico. Los resultados de esta tesis demuestran que la eutrofización altera profundamente las asociaciones micorrícicas y procesos ecológicos en los matorrales patagónicos. A diferencia de trabajos previos centrados en pastizales o sistemas agrícolas, este estudio revela por primera vez cómo la fertilización combinada con N, P y K afecta simultáneamente a diferentes tipos de micorrizas (MA y EcM) en especies nativas clave de ambientes boscosos. Contrario a lo esperado, la eutrofización no mejoró significativamente los servicios de provisión (producción de frutos), que dependieron más de factores como la luz, mientras que alteró el ciclado de nutrientes, modificando los patrones de reabsorción foliar y la calidad de la hojarasca. Esto sugiere que, aunque el crecimiento vegetal puede verse estimulado temporalmente (como se observó en vivero), los cambios en las simbiosis micorrícicas y en los procesos biogeoquímicos podrían comprometer la sostenibilidad a largo plazo. Los fertilizantes orgánicos emergieron como alternativa prometedora, ya que mantuvieron un balance entre promoción del crecimiento y las micorrizas. Esta tesis aporta una perspectiva novedosa al evaluar los efectos combinados de N, P y K (más allá del clásico enfoque en N y P) sobre las simbiosis micorrícicas, e integrar a esto las respuestas vegetales y de servicios ecosistémicos en matorrales patagónicos, un ecosistema crítico pero escasamente estudiado en el contexto del cambio global. Estos resultados llenan vacíos en el entendimiento de cómo los cambios globales afectan estos ecosistemas, y proporcionan bases para manejar sosteniblemente estos valiosos pero vulnerables ambientes.

In recent decades, terrestrial ecosystems have undergone profound changes due to various anthropogenic processes, among which eutrophication stands out: the excessive increase of nutrients like N, P, and K. This phenomenon, caused primarily by fertilizer use and industrial pollution, alters the ecosystem natural balance. In forests, which are crucial for biodiversity and climate regulation, soil eutrophication can have significant impacts. While it may enhance plant growth in the short term, in the long term it reduces biological diversity, modifies species interactions, and affects essential ecosystem services such as carbon sequestration and nutrient cycling. One of the most concerning impacts of eutrophication is its effect on mycorrhizal fungi, microorganisms that establish symbiotic associations with roots of over 90% of plants. These associations are fundamental for forest health as they help plants absorb water and nutrients, protect them against pathogens and droughts, and even influence soil carbon sequestration capacity. Increases in N or P have been shown to reduce the diversity and activity of these fungi, but the effect of less-studied nutrients like K remains unclear. Even less is known about the combined effects of an increase of two or more of these nutrients. Alternative practices like the use of organic fertilizers could mitigate damages associated with inorganic fertilizers by promoting soil microbial activity and reducing nutrient leaching. However, their effects on mycorrhizae and growth of native plants, especially in understudied regions like Patagonia, require further research. In this context, this thesis aimed to investigate the effects of soil eutrophication through individual and combined addition of N, P, and K on mycorrhizal associations and ecosystem services in Patagonian shrublands, key ecosystems due to their biodiversity and socioeconomic value. This thesis combined field and greenhouse experiments to evaluate how these nutrients affect: (1) colonization and diversity of arbuscular mycorrhizas (AM) in Berberis microphylla and ectomycorrhizas (EcM) in Nothofagus antarctica, (2) ecosystem services like fruit production and nutrient cycling, and (3) the efficacy of organic fertilizers as a sustainable alternative. We hypothesized that eutrophication promotes plant growth but reduces mycorrhizal associations, and that organic fertilizers minimize these negative impacts. The field study was conducted in El Foyel (Río Negro) with a factorial design of eight treatments (control, N, P, K, NP, NK, PK and NPK), while greenhouse experiments compared the effect of organic and inorganic fertilizers on seedlings. This methodological approach allowed simultaneous evaluation of ecological responses under natural and controlled conditions. The obtained results demonstrated that eutrophication significantly affected mycorrhizal associations and ecosystem services in Patagonian shrublands. In B. microphylla (Chapter 2), fertilization with N and P drastically reduced AM colonization, and even other root endophytes, without additive effects when combining nutrients. For N. antarctica (Chapter 3), all treatments decreased EcM colonization, with a notable loss of taxonomic diversity (species like Cenococcum geophilum and Tomentella sp.) and functional diversity (reduction of melanized fungi crucial for carbon sequestration and drought resistance), although some species (Descolea antarctica, Inocybe spp.) were benefited. Regarding ecosystem services (Chapter 4), fruit production in B. microphylla depended primarily on light availability (36.74 kg/ha in open canopy), without fertilization effects. In terms of the eutrophication impact on nutrient cycling (Chapter 5), fertilization improved foliar nutrient status of N. antarctica (higher N, P, K content and specific leaf area) and reduced N resorption during senescence, changing litter nutrient composition, richer in N. Nursery experiments (Chapters 6 and 7) revealed that organic fertilizers, while also reducing mycorrhization (less so in B. microphylla), promoted plant growth as much as inorganic fertilizers. In N. antarctica, the EcM optimized the use of nutrients immobilized in organic fertilizer. This thesis demonstrates that eutrophication profoundly alters mycorrhizal associations and ecological processes in Patagonian shrublands. Unlike previous studies focused on grasslands or agricultural systems, this study reveals for the first time how combined N, P, and K fertilization simultaneously affects different mycorrhizal types (AM and EcM) in key native species of woodland environments. In contrast with our expectations, eutrophication did not significantly improve provisioning services (fruit production), which depended more on factors like light; meanwhile it altered nutrient cycling by modifying foliar resorption patterns and litter quality. This suggests that while plant growth may be temporarily stimulated (as observed in greenhouse experiments), changes in mycorrhizal symbioses and biogeochemical processes could compromise long-term sustainability. Organic fertilizers emerged as a promising alternative, maintaining a balance between growth promotion and mycorrhizal preservation. This thesis provides a novel perspective by evaluating combined effects of N, P and K (beyond the classical focus on N and P) on mycorrhizal symbioses, while integrating plant responses and ecosystem services in Patagonian shrublands, a critical but understudied ecosystem in the global change context. These results fill knowledge gaps on how global changes affect these ecosystems, and provide foundations for sustainable management of these valuable but vulnerable environments.