Anatomía, sistemática y paleobiología de Prosqualodon australis (Cetacea: Odontoceti) del Mioceno Temprano de Patagonia (Argentina)

Abstract

Los cetáceos (Mysticeti o ballenas barbadas, y Odontoceti, cetáceos dentados), son el clado de mamíferos marinos más diverso ecológica y taxonómicamente, ocupando todos los océanos y encabezando las redes tróficas. Sin embargo, si bien los cetáceos se originaron hace más de 50 millones de años, el establecimiento del escenario moderno comenzó a moldearse hace 15 millones de años, luego de importantes recambios faunísticos y diversificaciones ocurridos en el Mioceno-Plioceno. El registro fósil a nivel mundial, revela que la historia evolutiva de los cetáceos estuvo marcada por tres radiaciones evolutivas y recambios taxonómicos. En Argentina, el registro fósil de odontocetos es particularmente rico y diverso para el Mioceno Temprano (Fm. Gaiman), aportando evidencia de los cambios taxonómicos, ecológicos y funcionales acaecidos en la segunda radiación de los cetáceos. El ensamble de odontocetos de la Fm. Gaiman cuenta con diversas especies, entre ellas Prosqualodon australis. Esta especie, erigida por Lydekker en 1894, es la especie tipo del género, que cuenta con otras dos especies: P. davidis y “P.” hamiltoni, ambas de Oceanía y con una asignación taxonómica discutida. A pesar de haber sido descriptos hace más de 100 años, esta es la primera vez que las tres especies son incluídas en un mismo trabajo taxonómico. En los últimos años, nuevos especímenes de P. australis fueron colectados, haciendo de ésta una de las especies de cetáceos extintos más abundantes de la Argentina. En este contexto, el objetivo general de esta Tesis es contribuir al conocimiento de la diversidad primaria y disparidad morfológica de los odontocetos extintos de Patagonia, sobre la base del estudio anatómico, sistemático y paleobiológico de Prosqualodon australis. Con base en los nuevos y más completos especímenes descriptos y figurados por primera vez en esta Tesis, el estudio anatómico detallado de P. australis fundó las bases para evaluar su filiación taxonómica, posición filogenética, diversos aspectos asociados a su modo de vida (tamaño corporal, capacidades auditiva y olfatoria, modo de alimentación y dieta), aspectos de su variabilidad intraespecífica y paleoneurología, e incluso la taxonomía de Prosqualodon. Los análisis anatómicos y taxonómicos de 33 especímenes de P. australis permitieron establecer una combinación única de caracteres, incluyendo dos apomorfías (extensión anterior del proceso antorbital de la maxila y fosa parafalciforme triangular en el basicráneo), que caracterizan a la especie y permiten identificarla como una entidad taxonómica válida. Estos estudios además, descartan la sinonimia de Proinia patagonica con P. australis. Los análisis anatómicos cualitativos y cuantitativos permitieron identificar una importante variabilidad intraespecífica en el cráneo y el periótico de P. australis, resumida en 42 caracteres (33 cualitativos y nueve cuantitativos). Entre estos, de los 24 caracteres craneales, 13 se interpretaron como ontogenéticos, y el resto como variaciones individuales, sexuales y/o geográficas. En el periótico se identificaron al menos cuatro caracteres potencialmente ontogenéticos y 13 de variación individual. La falta de asociación de perióticos con cráneos impiden una interpretación más certera. La morfología del periótico sugiere mayor variación intraespecífica de la asumida en odontocetos. Casi el 70% de los caracteres craneales ontogenéticos identificados se relacionan con funciones clave como alimentación, respiración y generación de sonidos. Los rasgos craneales vinculados con la alimentación muestran un crecimiento más acelerado que el resto durante el desarrollo postnatal, probablemente reflejando la transición de lactante a cazador activo. Mientras que aquellas relacionadas con la respiración y la producción de sonido crecen más lentamente. El grado de cierre de las suturas craneales y el ancho bicigomático junto con los caracteres ontogenéticos, permitieron reconocer y definir de manera integral cuatro clases ontogenéticas en P. australis: juvenil, subadulto, adulto y adulto maduro. Los principales cambios morfológicos en el cráneo relacionados con la alimentación, generación de sonido y respiración, se adquieren en el estadio adulto de P. australis. Los análisis filogenéticos situaron a P. australis y “P. davidis” formando un clado fuera del crown Odontoceti. Sin embargo, debido a que las diferencias morfológicas entre ambas especies son interpretadas como ontogenéticas, en esta Tesis se propone a “P. davidis” como sinónimo junior de P. australis. “Prosqualodon” hamiltoni, por otro lado, fue recuperado en una posición variable, pero separada de las otras dos especies. Así, se determinó que “P.” hamiltoni no pertenece al género Prosqualodon debido a importantes diferencias con P. australis. Esto deja a P. australis como la única especie válida del género y con una distribución circumantártica. La estimación del largo corporal indica que P. australis medía 4,5 m, siendo el segundo odontoceto tempranamente divergente más grande y el segundo odontoceto más grande del Mioceno Temprano de Patagonia. Asimismo, la evolución del largo corporal en Odontoceti no sigue un patrón lineal, sino que presenta cambios independientes en distintos linajes. La neuroanatomía de P. australis muestra una combinación de caracteres arcaicos y derivados (la globosidad del neocórtex y la presencia de un bulbo olfatorio, gran diámetro de los nervios craneales óptico, trigémino y maxilar) que la sitúan como una condición intermedia entre arqueocetos y crown Odontoceti. Asimismo, la presencia de estructuras olfatorias (i.e., cámara para el bulbo olfatorio, etmoturbinales, placa cribosa perforada y forámenes olfatorios) sugiere que P. australis podía percibir olores, a diferencia de los odontocetos actuales. La evolución de los caracteres olfatorios en Odontoceti, indica que la pérdida del olfato ocurrió paralelamente en varios linajes de odontocetos. En cuanto a la audición, la morfología coclear (i.e., cóclea alta, gruesa y con un receso timpánico) y el límite de audición de bajas frecuencias, distinguen a P. australis del resto de cetáceos del Mioceno Temprano de Patagonia. Las características craneomandibulares y dentales, como procesos cigomático y postorbitario bien desarrollados, robusta musculatura aductora de la mandíbula, dientes heterodontos con desgaste apical, rostro corto y mandíbula con proceso coronoideo y cóndilo mandibular bien desarrollados, indican que P. australis tenía un método de alimentación raptorial con procesamiento oral de la comida. En conjunto, la información paleobiológica sugiere que P. australis ocupaba un rol ecológico similar al de la falsa orca actual, con un rol trófico similar a un consumidor secundario o terciario, posiblemente capaz de consumir peces de mediano tamaño, tiburones y rayas.

Cetaceans (Mysticeti or baleen whales, and Odontoceti, edentulous cetaceans), are the most ecologically and taxonomically successful marine mammal clade, occupying all oceans and topping the trophic chain. However, although cetaceans originated more than 50 millions of years ago, today's scenario establishment began shaping 15 millions of years ago, following major faunal shifts and diversifications during the Miocene -Pliocene. The worldwide fossil record reveals that the evolutionary history of cetaceans was marked by three evolutionary radiations and taxonomic shifts. In Argentina, the odontocete fossil record is particularly rich and diverse for the Early Miocene (Gaiman Fm.), providing evidence of the taxonomic, ecologic and functional changes occurred during the second cetacean major radiation. The odontocete assemblage from the Gaiman Fm. counts several species, among which is Prosqualodon australis. This species, erected by Lydekker in 1894, is the type species of the genus, which also includes two other species: P. davidis and “P.” hamiltoni, both from Oceania and with a discussed taxonomic assignment. Even if these species were described more than 100 years ago, there has never been a taxonomic work that includes the three of them, until today. In the last years, several new specimens of P. australis have been collected, making this one of the more abundant cetacean extinct species from Argentina. In this context, the general objective of this Thesis is to contribute to the knowledge of the primary diversity and morphological disparity among the extinct odontocetes from Patagonia, based on the anatomical, systematic and paleobiological study of Prosqualodon australis. Based on the new and more complete specimens described and figured in this Thesis for the first time, the detailed anatomical study of the species lay the foundations to assess its taxonomic filiation, phylogenetic position, aspects of its lifestyle (body size, hearing and olfactory capabilities, feeding technique and diet), intraspecific variation and paleoneurologic aspects and also the Prosqualodon taxonomy. The anatomic and taxonomic analysis of 33 P. australis specimens led the way to establish a unique character combination, including two apomorphies (anterior extension of the antorbital process of the maxilla and triangular parafalciform fossa at the basicranium) that characterize the species and allows to identify it as a valid taxonomic entity. Furthermore, these studies rule out the synonymy of Pronia patagonia and P. australis. The quantitative and qualitative anatomical analyses identified significant intraspecific variability in the skull and periotic bone of P. australis, summarized in 42 characters (33 qualitative and nine quantitative). Among the 24 skull characters, 13 were interpreted as ontogenetic, whilst the others as individual, sexual and/or geographical. At least four potentially ontogenetic characters and 13 related to individual variation were identified in the periotic. The lack of association between periotics and skulls prevents a more accurate interpretation. The morphology of the periotic bone suggests significantly more intraspecific variation than historically assumed for odontocetes. Over 70% of the ontogenetic skull characters are related to key functions, such as feeding, breathing and sound generation. Skull features related to feeding show more rapid growth during the postnatal development than all other features. This probably reflects the feeding transition from suckling to active hunter. Conversely, those related to breathing and sound production grow slower. The cranial suture closure degree and the bizygomatic width, along with the ontogenetic characters allowed to recognize and comprehensively define four ontogenetic classes for P. australis: juvenile,subadult, adult and mature adult. The main morphological changes of the skull, related with feeding, breathing and sound generation, are acquired during P. australis adult phase. Phylogenetic analyses found P. australis and “P. davidis” forming a clade outside from crown Odontoceti. However, since most morphological differences between both species are interpreted as ontogenetic, in this Thesis it is proposed that “P. davidis” is a junior synonym of P. australis. On the other hand, “P.” hamiltoni was recovered in a variable position, mostly separated from the other two species. Thus, “P.” hamiltoni should not be included in Prosqualodon due to significant differences with P. australis. This makes P. australis the only valid species of the genus and with a circumantarctic distribution. Estimation of the body length shows that P. australis was 4,5 m long, being the second biggest early diverging odontocete and the second biggest odontocete from the Early Miocene of Patagonia. Also, the body length evolution in Odontoceti, does not follow a linear pattern, but shows independent changes in different lineages. The neuroanatomy of P. australis shows a combination of archaic and derived characters (neocortex globosity and presence of olfactory bulb, high diameter of optic, trigeminal and maxillary cranial nerves) que places it in an intermediate condition from archaeocetes and crown Odontoceti. Further, the presence of olfactory structures (i.e., olfactory bulb chamber, ethmoturbinals, perforated cribose plate and olfactory foramina) suggest that P. australis could have perceived odors, unlike modern odontocetes. The evolution of the olfactory characters in Odontoceti shows that the loss of olfaction occurred in parallel in several odontocete lineages. As for the audition, the cochlear morphology (i.e., high and thick cochlea, with the presence of a tympanic recess) and the low frequency hearing limit, distinguish P. australis from the rest of the Early Miocene cetaceans from Patagonia. Features from the skull, mandible and teeth, such as well-developed postorbital and zygomatic processes, robust adductor mandible muscles, heterodont teeth with apical wear facets, short rostrum and a mandible with well-developed coronoid process and mandibular condyle, suggest that P. australis had a raptorial feeding method with oral processing. Altogether, the paleobiological information suggests that P. australis occupied an ecological role similar to the false orca, with a similar trophic role of a secondary or third consumer, possibly consuming median size fiches, sharks and rays.