Variabilidad en el nicho trófico del Cormorán Imperial (Leucocarbo atriceps) en las costas de la provincia de Chubut

Abstract

El nicho trófico, una de las dimensiones del espacio total del nicho de una especie, es un atributo formado a lo largo de su historia evolutiva y determinado por diversos factores. En las aves marinas, el alimento es un factor determinante de sus historias de vida y la composición de la dieta, en particular, tiene importantes implicancias en el éxito reproductivo. Las variaciones en la dieta pueden ser resultado de diversos factores, como los cambios en los requerimientos energéticos y nutricionales a medida que avanza la temporada reproductiva o las variaciones temporales en la disponibilidad de los recursos alimenticios. El uso de los recursos por parte de una misma especie también puede diferir entre localidades. De la misma forma que las diferentes presiones selectivas modelan la dieta u otros parámetros del comportamiento de una población, también lo hacen sobre las estrategias de alimentación de cada sexo. Entre las aves marinas, muchas especies de cormoranes pueden exhibir una gran flexibilidad en sus estrategias de alimentación, lo que les permite utilizar tanto recursos pelágicos como bentónicos. El Cormorán Imperial (Leucocarbo atriceps) es un ave marina que reside en Argentina y Chile, desde los 37°S en el litoral Pacífico hasta los 42°S en el litoral Atlántico, incluidas las Islas Malvinas. Es una especie de hábitos costeros que suele ser descripta como oportunista y de hábitos bentónicos, aunque en ocasiones puede aprovechar recursos demersales y epipelágicos. Estudios previos mostraron que el Cormorán Imperial es una especie principalmente piscívora que complementa su dieta con invertebrados marinos tales como crustáceos, poliquetos y cefalópodos, y que la composición de su dieta difiere entre diferentes etapas del ciclo reproductivo. A pesar de que dichos estudios brindaron valiosa información sobre sus requerimientos de alimento, la mayoría de los mismos fueron efectuados a través de métodos que no permitieron evaluar adecuadamente la contribución relativa de las principales presas. Por otro lado, la especie presenta dimorfismo sexual en el tamaño corporal, siendo los machos más grandes y pesados que las hembras, y exhibe diferencias sexuales en los patrones de profundidades de buceo y uso de áreas de alimentación. Esto sugiere que la composición de la dieta podría presentar diferencias entre ambos sexos, algo que no fue contemplado en estudios previos sobre su dieta realizados en la Patagonia argentina. El objetivo general de la tesis fue evaluar la variabilidad en la ecología trófica del Cormorán Imperial durante la temporada de cría en dos de las principales colonias de las costas de la provincia de Chubut, Punta León (43° 04′S, 64°29′O) e Islas Blancas (44°46′S, 65°38′O). En ambas colonias, se evaluó la composición de la dieta y el nicho isotópico de hembras y machos durante la etapa de incubación y crianza de pichones en la temporada reproductiva 2019, mediante el análisis de un total de 117 muestras de contenido estomacal y 80 de sangre completa, respectivamente. Hembras y machos difirieron significativamente en la composición general de su dieta. Las hembras consumieron mayoritariamente presas bentónicas en todos los casos, mientras que los machos consumieron presas demersales, epipelágicas o bentónicas dependiendo de la etapa reproductiva y colonia. Los machos presentaron una menor diversidad de especies y consumieron presas más grandes que las hembras en todas las etapas del ciclo. El nicho isotópico de hembras y machos difirió en posición y/o amplitud, dependiendo de la etapa, presentando variaciones en los ejes de nitrógeno y carbono en concordancia con los resultados basados en el análisis convencional de la dieta. Estos resultados muestran que las hembras y los machos exhibieron una partición de los recursos tróficos, aunque los patrones de segregación variaron según las etapas del ciclo reproductivo y la localidad de reproducción. En Punta León, se evaluaron también los cambios en la composición de la dieta de hembras y machos entre las etapas de incubación, cuidado de pichones chicos (< 15 días) y crianza de pichones grandes (≥ 28 días) durante la temporada reproductiva 2019. Además, se evaluaron las diferencias en el nicho isotópico entre los periodos de incubación y crianza de pichones de hembras y machos en tres temporadas reproductivas consecutivas, del 2017 al 2019. Se analizaron un total de 57 contenidos estomacales para la temporada 2019 y un total de 112 muestras de sangre completa para las temporadas 2017 (n = 34), 2018 (n = 41) y 2019 (n = 37). La composición de la dieta en términos de importancia en peso varió a medida que avanzó la temporada reproductiva. Ambos sexos mostraron cierto nivel de flexibilidad en el uso de recursos bentónicos, demersales y epipelágicos, incluso a nivel individual, mostrando los machos mayor flexibilidad en las estrategias de alimentación. El tamaño de las presas consumidas aumentó a medida que avanzó la temporada, con un incremento más marcado también en los machos. En las tres temporadas, la amplitud del nicho isotópico de las hembras fue similar entre los periodos de incubación y pichones, mientras que la de los machos fue mayor en el periodo de incubación. La posición del nicho, en cambio, sólo difirió entre sexos en el 2019. Los resultados señalan que tanto la composición de la dieta como el nicho isotópico de hembras y machos varían temporalmente, y la magnitud de los cambios entre los periodos puede diferir entre temporadas reproductivas. Finalmente, en la colonia de Islas Blancas se evaluaron los patrones de segregación sexual en la ecología trófica del Cormorán Imperial durante la etapa de incubación en 2019, mediante el análisis simultáneo de los patrones horarios de alimentación, las áreas de alimentación, las profundidades de buceo y el nicho isotópico. Se instrumentaron 5 hembras y 5 machos con geoposicionadores satelitales (GPS; registros de posición) y registradores de tiempo y profundidad (TDR; registros de profundidad), y al momento de la recaptura se tomó una muestra de sangre a cada individuo para evaluar el nicho isotópico a través del plasma. Hembras y machos presentaron segregación en los horarios de alimentación, las hembras se alimentaron principalmente por la mañana mientras que los machos por la tarde. Ambos sexos se alimentaron dentro de la bahía donde se ubica la colonia, pero las hembras se alimentaron en áreas someras hacia el norte y sur de la colonia y los machos en áreas al sur de la colonia en aguas más profundas. A pesar de que los individuos utilizaron un sector costero reducido, se encontró una clara segregación espacial entre ambos sexos. Hembras y machos bucearon en rangos de profundidades similares, pero las hembras realizaron un mayor número de buceos y los machos bucearon en general a mayores profundidades máximas. No se detectaron diferencias significativas entre sexos en las métricas del nicho isotópico basado en el análisis de plasma. El Cormorán Imperial presentó segregación sexual en las dimensiones espaciales y temporales del nicho trófico, consistente con los resultados arriba presentados sobre la composición de la dieta en la misma etapa del ciclo reproductivo. Los resultados hallados ponen en evidencia la variabilidad en la ecología trófica del Cormorán Imperial, así como la flexibilidad en el uso de los recursos en el gradiente bentónico-pelágico. El presente trabajo aporta nuevos conocimientos sobre varios parámetros del nicho de hembras y machos en diferentes etapas del ciclo reproductivo y colonias, evidenciando la necesidad de evaluar la composición de la dieta de la especie teniendo en cuenta al sexo de los individuos. Los patrones observados muestran el papel diferencial de los sexos en las tramas tróficas marinas y podrían exponer a hembras y machos a presiones ambientales y antropogénicas diferentes según la etapa del ciclo reproductivo en que se encuentren.

The trophic niche, one of the dimensions of a species’ total niche space, is an attribute shaped throughout its evolutionary history and determined by several factors. In seabirds, food is a determinant factor of their life histories and diet composition, in particular, has important implications for their breeding success. Variations in diet can result from several factors, such as changes in energy and nutritional requirements as the breeding season progresses or temporal variations in the availability of food resources. Resource use by the same species may also differ among localities. Just as different selective pressures shape the diet or other behavioral parameters of a population, they also shape the feeding strategies of each sex. Among seabirds, many cormorant species can exhibit great flexibility in their foraging strategies, allowing them to utilize both pelagic and benthic resources. The Imperial Cormorant (Leucocarbo atriceps) is a seabird distributed in Argentina and Chile, from 37°S on the Pacific coast to 42°S on the Atlantic coast, including the Malvinas Islands. It has coastal habits and is usually described as opportunistic and benthic, although sometimes it can take advantage of demersal and epipelagic resources. Previous studies have shown that the Imperial Cormorant is a mainly piscivorous species that complements its diet with marine invertebrates such as crustaceans, polychaetes and cephalopods, and that diet composition differs among stages of the breeding cycle. Although these studies provided valuable information on their food requirements, most of them were carried out using methods that did not allow an adequate evaluation of the relative contribution of main prey. On the other hand, the species shows sexual dimorphism in body size, with males being larger and heavier than females, and exhibits sexual differences in diving patterns and use of feeding areas. This suggests that diet composition could present differences between both sexes, something that was not contemplated in previous diet studies carried out in argentine Patagonia. The general goal of the thesis was to evaluate the variability in the trophic ecology of the Imperial Cormorant during the breeding season in two of the main colonies located on the coasts of the province of Chubut, Punta León (43° 04′S, 64°29′W) and Islas Blancas (44°46′S, 65°38′W). In both colonies, diet composition and isotopic niche of females and males during the incubation and chick rearing stages in the 2019 breeding season were assessed by analyzing a total of 117 stomach contents and 80 whole blood samples, respectively. Females and males differed significantly in their overall diet composition. Females consumed mostly benthic prey in all cases, while males consumed demersal, epipelagic or benthic prey depending on reproductive stage and colony. Males showed lower species diversity and consumed larger prey than females at all stages of the cycle. The isotopic niche of females and males differed in position and/or amplitude, depending on the breeding stage, presenting variations along the nitrogen and carbon axes in agreement with results based on conventional diet analysis. These results show that females and males exhibited a partitioning of trophic resources, although segregation patterns varied according to the stages of the breeding cycle and breeding locality. At Punta Leon, changes in female and male diet composition between incubation, young chick (< 15 days) and large chick (≥ 28 days) stages during the 2019 breeding season were also evaluated. In addition, differences in female and male isotopic niches between the incubation and chick rearing periods in three consecutive breeding seasons, from 2017 to 2019, were evaluated. A total of 57 stomach contents were analyzed for the 2019 season and a total of 112 whole blood samples were analyzed for the 2017 (n = 34), 2018 (n = 41) and 2019 (n = 37) seasons. Diet composition in terms of importance by mass changed as the breeding season progressed. Both sexes showed some level of flexibility in the use of benthic, demersal and epipelagic resources, even at the individual level, showing males a greater flexibility in foraging strategies. The size of prey consumed increased as the season progressed, with a more pronounced increase also in males. In all three seasons, the isotopic niche width of females was similar between the incubation and chick rearing periods, while that of males was greater in the incubation period. Niche position, on the other hand, only differed between sexes in 2019. The results indicate that both diet composition and isotopic niche of females and males vary temporally, and the magnitude of changes between periods may differ between breeding seasons. Finally, at the Islas Blancas colony, patterns of sexual segregation in the trophic ecology of the Imperial Cormorant during the incubation stage in 2019 were evaluated by the simultaneous analysis of temporal feeding patterns, feeding areas, diving depths and isotopic niche. Five females and five males were instrumented with GPS loggers (position records) and time-depth recorders (depth records), and at the time of recapture a blood sample was taken from each individual to assess the isotopic niche based on plasma. Females and males segregated in their temporal feeding patterns, with females feeding mainly in the morning and males in the afternoon. Both sexes fed within the bay where the colony is located, but females fed in shallow areas to the north and south of the colony and males in areas south of the colony in deeper water. Despite the fact that individuals used a small coastal sector, a clear spatial segregation was found between both sexes. Females and males dived in similar depth ranges, but females made a greater number of dives and males generally dived to greater maximum depths. No significant differences were detected between sexes in isotopic niche metrics based on plasma analysis. The Imperial Cormorant presented sexual segregation in the spatial and temporal dimensions of the trophic niche, consistent with the results presented above on diet composition at the same stage of the breeding cycle. The results show the variability in the trophic ecology of the Imperial Cormorant, as well as the flexibility in the use of resources in the benthic-pelagic gradient. The present study provides new knowledge on several niche parameters of females and males in different stages of the breeding cycle and colonies, evidencing the need to evaluate the diet composition of the species taking into account the sex of the individuals. The observed patterns show the differential role of the sexes in marine food webs, and may expose females and males to different environmental and anthropogenic pressures depending on the stage of the breeding cycle.